*Se describe como medias (±DE) y medianas (q1-q3), IMC (índice de masa corporal), kg (kilogramos), n (número), microgramos (μg), litro (L), gramos (g), decilitro (dL), la significancia es por valor p ≤ 0,05. ¥Prueba exacta de Fisher. ΩU de Mann-Whitney.

Para el objetivo principal, la incidencia de atrofia muscular medida por ultrasonido en la terapia intensiva (disminución ≤ 14 % del grosor) fue del 42 % con un IC 95 % de 27 %-57 %. En los pacientes con atrofia muscular, la mediana del GRF en el primer día fue de 11 mm (10,5-12,5 mm) y al quinto día fue de 8,15 mm (7-10,3 mm) con una diferencia de 2,85 mm (28,5 % de disminución del grosor, p = 0,003); en los pacientes sin atrofia muscular, la mediana del GRF en el primer día fue de 13,1 mm (11,9-14,4 mm) y al quinto día fue de 12,4 mm (11,4-14 mm) con una diferencia de 0,7 mm (5,3 % de disminución del grosor, p = 0,174). Al comparar el grosor del recto femoral en los pacientes que presentaron o no atrofia muscular, en el primer día de evaluación hubo una diferencia de 2,1 mm entre los dos grupos (p = 0,04) y en el quinto día, una diferencia de 4,25 mm (p < 0,001) (Figura 1).

Figura 1. Comparación de la mediana del grosor del recto femoral en el primer día, pacientes con atrofia muscular (AM) de 11 mm (9,6-11,8 mm) y sin atrofia de 13,1 mm (11,9-14,4 mm), prueba U de Mann-Whitney (p = 0,04), y quinto día en pacientes con atrofia muscular de 8,15 mm (7-10,3 mm) y sin atrofia de 12,4 mm (11,4-14 mm), prueba U de Mann-Whitney (p < 0,001).

Al analizar los marcadores bioquímicos de nutrición, los pacientes con atrofia muscular presentaron una disminución en la albúmina (3,4 d/sl frente a 2,6 g/dl, p = 0,002) y en los linfocitos totales (1,93 μg/L frente a 2,3 μg/L, p = 0,02) entre el primer y quinto día de medición; estos hallazgos no se observaron en los pacientes sin atrofia muscular. Además, en el grupo con atrofia muscular, la albúmina fue el marcador nutricional bioquímico que tuvo correlación con los cambios en el grosor del recto femoral desde el primer día de medición (r = 0,55, p = 0,03) (Figura 2).

Figura 2. Relación moderada (r = 0,55; p = 0,03) entre los cambios del grosor del recto femoral y los niveles séricos de albúmina en el primer día de estancia en la UCI.

Finalmente, al comparar a los pacientes que presentaron o no atrofia muscular, no se observaron diferencias en el sexo, edad, IMC, escalas de gravedad (escala SOFA: 7,5 frente a 9 puntos, p = 0,053) o diagnóstico de ingreso, y fue similar el aporte de kilocalorías (32 frente a 28 kcal/kg/día, p = 0,156) y proteínas (1,2 frente a 1,3 g, p = 0,089). A pesar de ello, se identificó un mayor porcentaje de pacientes con bajo peso en el grupo con atrofia muscular (20 % frente a 0 %, p = < 0,001) y fueron superiores los niveles de linfocitos totales en los pacientes sin atrofia muscular (2,1 frente a 1,5 μg/L, p = 0,04) (Tabla 1).

Discusión

La incidencia de atrofia muscular en el presente estudio fue del 42 % a los 5 días de estancia en la UCI; así mismo, se identificó un menor grosor del recto femoral en los pacientes que presentaron atrofia desde el primer día de medición en comparación con los pacientes sin atrofia muscular. Además, la albúmina sérica fue el único marcador bioquímico que se correlacionó con los cambios en la medición ultrasonográfica.

Hrdy y colaboradores(4) reportaron una incidencia de atrofia muscular del 59,6 % definida como una disminución mayor del 10 % en el área sectorial del recto femoral a los 7 días de ingreso a la terapia intensiva; así mismo, en el metaanálisis de Brigatta Fazzina y colaboradores(5) hubo una incidencia del 55 % y el principal método de evaluación fue el ultrasonido (85 %), seguido de la tomografía (15 %); a pesar de las similitudes, en ambos artículos el seguimiento fue al séptimo día, en contraste con el quinto día de medición en nuestro estudio; además, la medición ultrasonográfica realizada en los dos estudios fue el área sectorial y en nuestro protocolo fue el grosor del recto femoral.

Toledo y colaboradores(17) encontraron un descenso en el grosor del 15 % en la pierna derecha y del 12,7 % en la pierna izquierda en los pacientes con alteración en la función muscular y la reducción de 13,5 % en el grosor del músculo recto femoral fue un marcador de mal pronóstico funcional; estos datos fueron comparables con la reducción del 28,5 % del grosor del recto femoral en los pacientes con atrofia muscular en nuestros resultados; sin embargo, no se hizo un análisis para evaluar la asociación con mortalidad u otras complicaciones en el paciente crítico.

Un hallazgo interesante es la posible asociación entre el bajo peso y la atrofia muscular; estos datos fueron similares a los hallados en el estudio de Goossens y colaboradores(23), en el que el sobrepeso y la obesidad demostraron prevenir el desgaste y debilidad muscular; de la misma manera, Mendes y colaboradores(24) encontraron en los pacientes con menor IMC una menor circunferencia del brazo y de la pantorrilla al ingreso hospitalario, y mayor pérdida del grosor muscular en comparación con los pacientes con una mejor circunferencia muscular.

Al analizar las escalas de gravedad (APACHE II y SOFA) entre los pacientes con y sin atrofia muscular no se tuvo disimilitud en los puntajes; estos datos son discordantes, ya que Puthucheary y colaboradores(25) reportaron una correlación entre el incremento de las escalas de insuficiencia orgánica (SOFA) con el área sectorial del recto femoral (r2 = 0,23; p = 0,001), en contraste con Hrdy y colaboradores(4), los cuales no observaron diferencias entre los puntajes en la escala APACHE II (28,2 frente a 26,7; p = 0,326) y escala de SOFA (10 frente a 9,1; p = 0,206).

Finalmente, los cambios de albúmina sérica se correlacionaban con el cambio en el grosor del recto femoral; no obstante, al momento no hay estudios previos que comparen la correlación entre estos dos marcadores. Cabe destacar que la albúmina es un marcador que puede modificarse por múltiples causas (respuesta inflamatoria, función hepática, sobrecarga hídrica) y se ha establecido previamente que los niveles bajos de albúmina iniciales se asocian y son un factor de riesgo para un peor pronóstico en la terapia intensiva en diferentes patologías como sepsis o pancreatitis(26,27); por tanto, sería un tema relevante para estudios futuros.

Las principales limitaciones del estudio que se identificaron fueron la imposibilidad de correlacionar la medición del grosor del recto femoral con otros marcadores como pérdidas de nitrógeno en la orina o prealbúmina sérica, la falta de comparación de nuestros datos con otras mediciones ultrasonográficas como el grosor diafragmático, el área sectorial del recto femoral o con otros músculos del cuádriceps femoral (vastos o tendón femoral), y la falta de control del inicio, aporte o tipo de nutrición en la población estudiada, lo que puede suponer un sesgo en nuestros resultados.

Conclusiones

La incidencia de atrofia muscular medida por el grosor del recto femoral por ultrasonido en la terapia intensiva fue del 42 %; así mismo, el bajo peso al ingreso puede ser un factor de riesgo para atrofia muscular, y la albúmina tuvo una correlación positiva con los cambios en el grosor del recto femoral.

Puntos clave

• Es la primera vez que se identifica la incidencia de atrofia muscular medida por ultrasonido en la terapia intensiva en México.
• Se establece la utilidad de una herramienta al pie de la cabecera como el ultrasonido muscular a nivel del recto femoral para la monitorización nutricional en los pacientes críticamente enfermos.
• El porcentaje de reducción del grosor del recto femoral en los pacientes con atrofia muscular al quinto día fue superior a lo descrito en otros estudios con seguimiento a siete días.
• Se observa una disminución en marcadores bioquímicos nutricionales como albúmina sérica y linfocitos totales en la población con atrofia muscular entre el primer y quinto día de medición.
• La albúmina fue el marcador bioquímico nutricional que tuvo correlación con los cambios en el grosor del recto femoral tanto en el primer como en el quinto día de medición.

Agradecimientos

Se agradece al servicio de terapia intensiva del Hospital general León, así como al servicio de enseñanza por las facilidades dadas para la realización del presente estudio.

Declaración de autoría

Édgar Bravo Santibáñez y Diana Karina Ponce de la Cruz contribuyeron igualmente a la concepción y diseño de la investigación; Salvador Domínguez Estrada contribuyó al diseño de la investigación; José Luis Moreno Rivera contribuyó a la adquisición y análisis de los datos; Édgar Bravo Santibáñez y Diana Karina Ponce de la Cruz contribuyeron a la interpretación de los datos; y Édgar Bravo Santibáñez y Gloria Valeria Martínez González redactaron el manuscrito. Todos los autores revisaron el manuscrito, acuerdan ser plenamente responsables de garantizar la integridad y precisión del trabajo, y leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Conflictos de interés

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Fuentes de financiación

El presente estudio no tuvo financiación.

Referencias bibliográficas

1. Van Gassel RJJ, Baggerman MR, van de Poll MCG. Metabolic aspects of muscle wasting during critical illness. Curr Opin Clin Nutr Metab Care. 2020;23(2):96-101. doi: 10.1097/MCO.00000000000006282
2. Palakshappa JA, Reilly JP, Schweickert WD, Anderson BJ, Khoury V, Shashaty MG, et al. Quantitative peripheral muscle ultrasound in sepsis: Muscle area superior to thickness. J Crit Care. 2018;47:324-330. doi: 10.1016/j.jcrc.2018.04.003
3. Dresen E, Weißbrich C, Fimmers R, Putensen C, Stehle P. Medical high-protein nutrition therapy and loss of muscle mass in adult ICU patients: A randomized controlled trial. Clin Nutr. 2021;40(4):1562-1570. doi: 10.1016/j.clnu.2021.02.021
4. Hrdy O, Vrbica K, Kovar M, Korbicka T, Stepanova R, Gal R. Incidence of muscle wasting in the critically ill: a prospective observational cohort study. Sci Rep. 2023;13(1):742. doi: 10.1038/s41598-023-28071-8
5. Fazzini B, Märkl T, Costas C, Blobner M, Schaller SJ, Prowle J, et al. The rate and assessment of muscle wasting during critical illness: a systematic review and meta-analysis. Crit Care. 2023;27(1):2. doi: 10.1186/s13054-022-04253-0
6. Gutiérrez ZD, Rosas SK, Cerón DU, Limbert Sagardia C, Martínez Zubieta R. Ultrasonografía del musculoesquelético como valoración nutricional en el paciente crítico. Med Crit. 2017;31(3):122-127.
7. Lee ZY, Ong SP, Ng CC, Yap CSL, Engkasan JP, Barakatun-Nisak MY, et al. Association between ultrasound quadriceps muscle status with premorbid functional status and 60-day mortality in mechanically ventilated critically ill patient: A single-center prospective observational study. Clin Nutr. 2021;40(3):1338-1347. doi: 10.1016/j.clnu.2020.08. 022
8. Schefold JC, Wollersheim T, Grunow JJ, Luedi MM, Z’Graggen WJ, Weber-Carstens S. Muscular weakness and muscle wasting in the critically ill. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2020;11(6):1399-1412. doi: 10.1002/jcsm.12620
9. Mayer KP, Thompson Bastin ML, Montgomery-Yates AA, Pastva AM, Dupont-Versteegden EE, et al. Acute skeletal muscle wasting and dysfunction predict physical disability at hospital discharge in patients with critical illness. Crit Care. 2020;24(1):637. doi: 10.1186/s13054-020-03355-x
10. Cornejo-Pareja I, Soler-Beunza AG, Vegas-Aguilar IM, Fernández-Jiménez R, Tinahones FJ, García-Almeida JM. Predictors of Sarcopenia in Outpatients with Post-Critical SARS-CoV2 Disease. Nutritional Ultrasound of Rectus Femoris Muscle, a Potential Tool. Nutrients. 2022;14(23):4988. doi: 10.3390/nu14234988
11. Paris MT, Mourtzakis M, Day A, Leung R, Watharkar S, Kozar R, et al. Validation of Bedside Ultrasound of Muscle Layer Thickness of the Quadriceps in the Critically Ill Patient (VALIDUM Study). JPEN J Parenter Enteral Nutr. 2017;41(2):171-180. doi: 10.1177/0148607116637852
12. Sengul Aycicek G, Ozsurekci C, Caliskan H, Kizilarslanoglu MC, Tuna Dogrul R, Balci C, et al. Ultrasonography versus bioelectrical impedance analysis: ¿which predicts muscle strength better? Acta Clin Belg. 2021;76(3):204-208. doi: 10.1080/17843286.2019.1704989
13. Sabatino A, Regolisti G, Bozzoli L, Fani F, Antoniotti R, Maggiore U, et al. Reliability of bedside ultrasound for measurement of quadriceps muscle thickness in critically ill patients with acute kidney injury. Clin Nutr. 2017;36(6):1710-1715. doi: 10.1016/j.clnu.2016.09.029
14. Paris MT, Mourtzakis M, Day A, Leung R, Watharkar S, Kozar R, et al. Validation of Bedside Ultrasound of Muscle Layer Thickness of the Quadriceps in the Critically Ill Patient (VALIDUM Study). JPEN J Parenter Enteral Nutr. 2017;41(2):171-180. doi: 10.1177/0148607116637852
15. Galindo Martín CA, Monares Zepeda E, Lescas Méndez OA. Bedside Ultrasound Measurement of Rectus Femoris: A Tutorial for the Nutrition Support Clinician. J Nutr Metab. 2017;2017:2767232. doi: 10.1155/2017/2767232
16. Hernández-Socorro CR, Saavedra P, López-Fernández JC, Ruiz-Santana S. Assessment of Muscle Wasting in Long-Stay ICU Patients Using a New Ultrasound Protocol. Nutrients. 2018;10(12):1849. doi: 10.3390/nu10121849
17. Toledo DO, Freitas BJ, Dib R, Pfeilsticker FJDA, Santos DMD, Gomes BC, et al. Peripheral muscular ultrasound as outcome assessment tool in critically ill patients on mechanical ventilation: An observational cohort study. Clin Nutr ESPEN. 2021;43:408-414. doi: 10.1016/j.clnesp.2021.03.015
18. Pardo E, El Behi H, Boizeau P, Verdonk F, Alberti C, Lescot T. Reliability of ultrasound measurements of quadriceps muscle thickness in critically ill patients. BMC Anesthesiol. 2018;18(1):205. doi: 10.1186/s12871-018-0647-9
19. Wu RY, Sung WH, Cheng HC, Yeh HJ. Investigating the rate of skeletal muscle atrophy in men and women in the intensive care unit: a prospective observational study. Sci Rep. 2022;12(1):16629. doi: 10.1038/s41598-022-21052-3
20. Fukumoto Y, Ikezoe T, Taniguchi M, Yamada Y, Sawano S, Minani S, et al. Cut-off Values for Lower Limb Muscle Thickness to Detect Low Muscle Mass for Sarcopenia in Older Adults. Clin Interv Aging. 2021;16:1215-1222. doi: 10.2147/CIA.S304972
21. Li RY, He HW, Sun JH, Li Q, Long Y, Liu HP. Clinical value of early bedside ultrasound measurement of quadriceps femoris in diagnosis of ICU-acquired weakness. Zhonghua Yi Xue Za Zhi. 2020;100(25):1967-1972. doi: 10.3760/cma.j.cn112137-20191129-02609
22. Weir CB, Jan A. BMI Classification Percentile And Cut Off Points. 2022. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2023.
23. Goossens C, Marques MB, Derde S, Vander Perre S, Dufour T, Thiessen SE, et al. Premorbid obesity, but not nutrition, prevents critical illness-induced muscle wasting and weakness. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2017;8(1):89-101. doi: 10.1002/jcsm.12131
24. Mendes JNDS, Rodrigues IG, Arcoverde GMPF, Floro CCP, Fortunato WSL, Lima RMDS, et al. Evaluation of muscle loss by ultrasonography in critically ill patients. Nutr Clin Pract. 2023;38(3):664-671. doi: 10.1002/ncp.10945
25. Puthucheary ZA, Rawal J, McPhail M, Connolly B, Ratnayake G, Chan P, et al. Acute Skeletal Muscle Wasting in Critical Illness. JAMA. 2013;310(15):1591-1600. doi: 10.1001/jama.2013.278481
26. Yin M, Si L, Qin W, Li C, Zhang J, Yang H, et al. Predictive Value of Serum Albumin Level for the Prognosis of Severe Sepsis Without Exogenous Human Albumin Administration: A Prospective Cohort Study. J Intensive Care Med. 2018;33(12):687-694. doi: 10.1177/0885066616685300
27. Ni T, Wen Y, Wang Y, Jiang W, Sheng H, Chen E, et al. Association between albumin or prealbumin levels at different stages and prognosis in severe acute pancreatitis: a 5-year retrospective study. Sci Rep. 2022;12(1):16792. doi: 10.1038/s41598-022-21278-1